dr inż. Joanna Żebrowska
Zakład Higieny Weterynaryjnej w Olsztynie

dr hab. Dorota Witkowska, prof. UWM
Katedra Higieny Zwierząt i Środowiska
Uniwersytet Warmińsko-Mazurski w Olsztynie

Woda dostarczana ptakom powinna być jak najlepszej jakości i odpowiadać wszystkim ujętym w stosownych przepisach normom. Ma to kolosalne znaczenie dla zdrowia ptaków i tym samym dla wyników całej produkcji. Aby uzyskiwać pożądane efekty, istotna jest dbałość hodowcy drobiu o prawidłowe utrzymanie całej linii pojenia, jej okresowe czyszczenie oraz dezynfekcję.

Ptaki fermowe są stale narażone na kontakt z drobnoustrojami. Na stosunkowo wysoki poziom zanieczyszczeń mikrobiologicznych w kurniku wpływa szereg istotnych czynników, z których najważniejsze to: wysoka temperatura, zapylenie, nadmierna wilgotność ściółki, niska jakość higieniczna wody i paszy, które mogą ulec skażeniu wtórnemu, czy też brak właściwej bioasekuracji. Bardzo ważne źródło zanieczyszczeń mikrobiologicznych mogą również stanowić owady oraz myszy i szczury bytujące w budynkach fermowych, a nawet pracownicy. Dlatego też bakterie obecne w powietrzu, ale także w ściółce i na powierzchniach, z którymi ptaki mają stały kontakt, mogą przyczyniać się do wystąpienia infekcji i chorób zakaźnych. Do bakterii najczęściej występujących na fermach drobiu zaliczane są ziarniaki, pałeczki i laseczki, a wśród nich także drobnoustroje chorobotwórcze, takie jak Staphylococcus, E. coli, Salmonella czy Clostridium. Poniżej przedstawiono jedne z najczęstszych czynników ryzyka, stanowiących przyczyny zakażeń bakteryjnych u drobiu.

Paciorkowce (Streptococcus)

Bakterie Streptococcus sp. są Gram-dodatnimi, katalazo-ujemnymi ziarniakami, które stanowią naturalną florę bakteryjną przewodu pokarmowego ptaków. Paciorkowce należą do bakterii oportunistycznych, potencjalnie patogennych, lecz w patologii drobiu zakażenia tymi bakteriami zazwyczaj są drugorzędne. Uważa się, iż zanieczyszczona woda pitna oraz słaba jakość ściółki mogą stanowić ich ważne źródła, predysponujące do zakażeń Streptococcus sp. na fermach drobiu. Zakażenia te przynoszą znaczące problemy ekonomiczne w produkcji drobiarskiej, gdyż mogą powodować wysoką zachorowalność i śmiertelność do 50% oraz zmniejszoną o 15% produkcję jaj. Na infekcje paciorkowcami najbardziej wrażliwe są ptaki młode, które mogą zarazić się drogą aerogenną lub doustną.
Jak podaje Thayer i in. (2008) niekiedy nawet paciorkowce bydlęce (Streptococcus bovis) mogą być przyczyną wystąpienia ostrej posocznicy ptaków, zapalenia stawów, braku apetytu oraz biegunki u gołębi. W przypadku infekcji Streptococcus zooepidemicus mogą wystąpić objawy kliniczne typowe dla ostrej posocznicy takie jak: zmęczenie, żółte odchody, blade grzebienie i dzwonki. Paciorkowce te mogą być również przyczyną zapaleń pochewki ścięgna, stawów oraz tkanki kostnej i szpiku kostnego. Z kolei Streptococcus gallinarum stanowi przyczynę zapalenia wsierdzia u kurcząt oraz ogniskową martwicę mięśnia sercowego, wątroby czy też śledziony. W leczeniu ostrych i podostrych zakażeń wywołanych przez Streptococcus sp. stosowane są antybiotyki takie jak: penicylina, erytromycyna, nowobiocyna, oksytetracyklina, chlorotetracyklina i tetracyklina (Thayer i in., 2008). Kluczowe w redukcji liczby paciorkowców w środowisku bytowania ptaków są właściwe czyszczenie i dezynfekcja kurników, co jednocześnie minimalizuje ekspozycję zewnętrzną. Ponadto udowodniono, iż stosowanie formaldehydu w klujnikach zmniejsza całkowitą liczbę Streptococcus sp. nawet do 85,7%.

Enterokoki (Enterococcus)

W ciągu ostatnich lat opisano kilkadziesiąt gatunków bakterii z rodzaju Enterococcus, jednak tylko kilka z nich izoluje się od ptaków. Bakterie Enterococcus faecalis są najczęściej stwierdzanymi gatunkami bakterii z rodzaju Enterococcus na fermach drobiu oraz stosunkowo opornymi na działanie czynników zewnętrznych, dzięki czemu mają możliwość łatwego rozprzestrzeniania się. Do zakażeń ptaków enterokokami dochodzi najczęściej drogą doustną oraz kropelkową, ale również poprzez uszkodzenia skóry. Współistniejące infekcje jelitowe lub jakiekolwiek zmiany w kosmkach jelitowych, umożliwiające wnikanie bakterii
Enterococcus, mogą spowodować zapalenie wsierdzia, posocznicę drobiu, zapalenie opon mózgowych czy też mogą być przyczyną zespołu nadciśnienia płucnego u brojlerów (PHS). Do objawów klinicznych infekcji Enterococcus należą również: powiększenie śledziony, wątroby, nerki oraz przekrwienie tkanki podskórnej. Z kolei powiększone woreczki żółtkowe są obserwowane u piskląt zarażonych paciorkowcami już przy ich wykluciu. Przy infekcji Enterococcus faecium u kaczek obserwuje się martwicę śledziony, włóknikowe zapalenie osierdzia, zapalenie tkanki okołowątrobowej, czy też zapalenie worków powietrznych (Thayer i in., 2008). Jak podaje Dolka i Szeleszczuk (2012) w ostatnich latach obserwuje się wzrost znaczenia bakterii Enterococcus cecorum w patologii drobiu, które są czynnikiem etiologicznym enterokokowej choroby zwyrodnieniowej stawów kręgosłupa u kur. Najczęstszym symptomem tej choroby są siedzące na skokach lub leżące na boku ptaki z wyciągniętymi do przodu kończynami i lekko uniesionymi do góry stopami. W w badaniu sekcyjnym stwierdza się ropień w odcinku piersiowym kręgosłupa. Bakterie z rodzaju Enterococcus charakteryzują się wysoką opornością na cefalosporyny, klindamycynę oraz aminoglikozydy. Mają również niezwykłą zdolność do nabywania oporności na inne leki przeciwdrobnoustrojowe, takie jak cyprofloksacynę, erytromycynę, tetracyklinę oraz daptomycynę (Tremblay i in., 2011). Pochodzenie endogenne Enterococcus oraz infekcje przez nie wywołane mogą być trudne w leczeniu, ponieważ wykazują one wielooporność na kilka antybiotyków jednocześnie. Według literatury naukowej szczepy Enterococcus faecalis wykazują wysoką oporność na antybiotyki należące do grupy aminoglikozydów. W badaniach Różańskiej i in. (2015) w mięsie drobiowym odnotowano wysoki odsetek szczepów Enterococcus faecalis opornych na streptomycynę – 67% oraz kanamycynę – 67%. Ponadto Kacmaz i Aksoy (2005) zwracają szczególną uwagę na zwiększającą się oporność enterokoków na działanie przeciwbakteryjne antybiotyków β-laktamowych, aminoglikozydów oraz glikopeptydów.

Pseudomonas

Patogenami powszechnie znajdującymi się w górnych drogach oddechowych zainfekowanych ptaków są m.in. oportunistyczne pałeczki Pseudomonas aeruginosa, powodujące między innymi duszności ptaków, a nawet śmierć wyklutych piskląt. Stwierdzono, iż bakterie Pseudomonas aeruginosa mogą być zlokalizowane między innymi w zatokach podoczodołowych lub workach powietrznych ptaków (Mohamed, 2004). Najbardziej podatne na zakażenia Pseudomonas są młode osobniki, a ich zachorowalność i śmiertelność wynosi zwykle 2-10%, ale może być również wyższa, osiągając nawet 100%. Jak podaje Barnes i Nolan (2008) objawy kliniczne infekcji Pseudomonas są różnorodne, mogą obejmować zahamowanie wzrostu, kulawiznę, obrzęk głowy i stawów skokowych, zaburzenia oddechowe, biegunkę, zapalenie spojówek oraz zatok podoczodołowych. W badaniach Ghada i in. (2020) dotyczących lekowrażliwości pałeczek Pseudomonas pochodzących od kurcząt brojlerów znaczna ilość izolatów bakterii Pseudomonas aeruginosa była oporna m.in. na tetracyklinę, ampicylinę, cefpodoksym, chloramfenikol, amoksycylinę z kwasem klawulanowym, a wrażliwa m.in. na gentamycynę oraz amikacynę.

Gronkowce (Staphylococcus)

Gronkowce są bakteriami oportunistycznymi, bytującymi w organizmach wielu gatunków zwierząt i ludzi. W ciągu ostatnich lat opisano kilkadziesiąt gatunków bakterii z rodzaju Staphylococcus, jednak tylko kilka z nich izoluje się od ptaków, między innymi są to gatunki: S. aureus, S. simulans, S. warneri, S. xylosus, S. sciuri, S. epidermidis, S. lentus oraz S. hominis. Do najczęściej izolowanych Staphylococcus należy Staphylococcus aureus (Weese i van Duijkeren, 2010), który stanowi ważną przyczynę występowania zakażeń przenoszonych przez żywność. Według Buzón-Durán i in. (2017) w 2015 roku patogenne gronkowce były odpowiedzialne za 434 ognisk zatruć pokarmowych (9,9% ogółem) w 16 krajach członkowskich UE. Uważa się, że mięso i produkty drobiowe są głównymi źródłami odpowiedzialnymi za te zakażenia poprzez żywność. Badania Kim i in. (2018) dotyczące częstości występowania S. aureus w mięsie pochodzącym od kurcząt brojlerów na terenie Korei wykazały obecność tych bakterii w około 47% przebadanych próbek. Jak podaje Szafraniec i in. (2020) zakażenia gronkowcami powodują znaczne straty ekonomiczne w stadach drobiu, co związane jest z kulawizną i jej konsekwencjami, takimi jak spadek parametrów produkcyjnych, podwyższona śmiertelność, zanieczyszczenie tuszek drobiowych. Gronkowiec złocisty jest odpowiedzialny za powstanie różnorodnych infekcji, między innymi za kontaktowe zapalenia skóry poduszki stopy u drobiu (Hasman i in., 2010). Gronkowiec ten w większości przeprowadzonych badań najczęściej izolowany jest z kości udowej, kości piszczelowej, pochewki ścięgna oraz ze stawów skokowych (Szafraniec i in., 2020). Jak podają Bala i in. (2016) oraz Verhegghe i in. (2013) S. aureus charakteryzuje się znaczną opornością na różne antybiotyki stosowane w jego leczeniu. W ostatnich latach można zauważyć znaczny odsetek szczepów S. aureus opornych na metycylinę (z ang. MRSA – Methicyllin-Resistant Staphylococcus aureus), co wiążę się z występowaniem genu mecA u tej grupy bakterii. Spośród wielu testowanych antybiotyków, w badaniach Quddoumi i in. (2006) wszystkie izolaty metycylino-dodatnie były oporne na antybiotyki β-laktamowe, zaś wrażliwe m. in. na wankomycynę, chloramfenikol oraz trimetoprim. Z kolei Bounar-Kechih i in. (2018) stwierdzili wysoki odsetek S. aureus MRSA opornych na oksacylinę (57% izolatów) u kur niosek, nieco mniej u brojlerów (53%), zaś wszystkie badane izolaty bakteryjne okazały się wrażliwe na gentamycynę.

Pałeczka okrężnicy (E. coli)

Gram-ujemne pałeczki E. coli stanowią część naturalnej flory bakteryjnej przewodu pokarmowego ludzi i zwierząt, uważane są więc za ważny wskaźnik zanieczyszczenia kałem wody i żywności. Szacuje się, że około 10-15% bakterii z grupy coli w przewodzie pokarmowym ptaków należy do patogennych serotypów APEC (z ang. Avian Pathogenic Escherichia coli), które powodują głównie kolibakteriozę, ale także inne zmiany u gospodarzy z obniżoną odpornością, szczególnie w przypadku ptaków młodych (Akond i in., 2009). Wszystkie gatunki ptaków, w każdym wieku, są wrażliwe na zakażenia E. coli. Kolibakterioza może rozwinąć się w wyniku infekcji pierwotnej lub wtórnej, obok innych zakażeń wirusowych lub bakteryjnych (Sargeant i in., 2019). Zakażenia patogennymi dla ptaków Escherichia coli (APEC) mogą być spowodowane stresem wywołanym infekcjami mykoplazmami, wirusem zakaźnego zapalenia torby Fabrycjusza (IBD), wirusem zakaźnego zapalenia oskrzeli (IB), chorobą New Castle (ND), jak również niekorzystnymi warunkami mikroklimatycznymi w budynkach dla drobiu. Ponadto bakterie E. coli mogą przenikać przez skorupkę jaja i rozprzestrzeniać się na kurczęta podczas wylęgu, powodując zapalenia woreczka żółtkowego oraz wysoką, wczesną śmiertelność piskląt (Yuvraj, 2019). Najbardziej powszechna postać kolibakteriozy u kurcząt występuje od 3 do 10 tygodnia życia ptaków (Hammoudi i Aggad, 2008), z różnymi objawami, takimi jak: zapalenie pępka i woreczka żółtkowego, kolibakterioza układu oddechowego, kolibakterioza narządu rozrodczego, ostra, posocznicowa postać kolibakteriozy, cellulitis, enteropatie spowodowane E. coli oraz zespół zapalenia stawów i kości (Mazurkiewicz i Wieliczko, 2019). Profilaktyka kolibakteriozy opiera się na ścisłej kontroli warunków hodowli i chowu, z priorytetem zapewnienia bezpieczeństwa biologicznego oraz szczepień. Dostępne na rynku szczepionki są mniej lub bardziej skuteczne i do tej pory nie były one szeroko stosowane, głównie dlatego, że szczepy APEC są bardzo zróżnicowane. Natomiast leczenie kolibakteriozy opiera się na antybiotykoterapii, jednak liczne badania wskazują na częste występowanie wieloopornych szczepów Escherichia coli na chemioterapeutyki. Większość badań dowodzi, iż pałeczki E. coli są oporne na działanie antybiotyków β-laktamowych, tetracyklinowych oraz makrolidów (erytromycyna).

Salmonella

Wiele bakterii obecnych w organizmach oraz w środowisku ptaków fermowych może stanowić zagrożenie dla konsumentów. Za najczęstsze przyczyny bakteryjnych zatruć pokarmowych uważa się Salmonella Typhimurium oraz Salmonella Enteritidis. W stadach ptaków często występuje bezobjawowe nosicielstwo tych patogenów. W przypadku zakażenia pałeczkami Salmonella w badaniu sekcyjnym kur niosek stwierdza się stan zapalny jajnika i jajowodu, włóknikowe zapalenie otrzewnej, zdeformowane i uszypułowane kule żółtkowe w jajniku oraz powiększenie wątroby i śledziony z ogniskami martwicowymi. Śmiertelność w przypadku salmonellozy jest mocno zróżnicowana i wynosi od 10 do 80% (Mazurkiewicz i Wieliczko, 2019). Bakterie te rozprzestrzeniają się na fermach drobiu drogą poziomą (kontakt ze skażonymi przedmiotami, sprzętem, zanieczyszczoną wodą pitną czy też paszą, zwłaszcza przy nieprzestrzeganiu zasad higieny i zasad wykonywania dezynfekcji w budynkach inwentarskich) i pionową (przekazywanie bakterii z matki na potomstwo; Wibisono i in., 2020). Warto zwrócić uwagę, iż bakterie te charakteryzują się wysokim współczynnikiem przeżywalności (Zając i in., 2011) oraz zdolnością do przetrwania w pomieszczeniach pomiędzy cyklami produkcyjnymi, nawet po wykonaniu zabiegu dezynfekcji (Witkowska i Sowińska, 2013). W ostatnich latach obserwuje się również coraz większą różnorodność serotypów pałeczek Salmonella, również tych wieloopornych, występujących w stadach drobiu i paszach, na co niewątpliwie wpływa swobodny przepływ surowców i produktów pomiędzy krajami UE (Żebrowska i in., 2017). Infekcje wywołane pałeczkami Salmonella można nabyć przez bezpośredni i pośredni kontakt ze zwierzętami. Ze względu na wysoką liczbę przypadków salmonellozy u ludzi w Polsce wdrożono Krajowy program zwalczania niektórych serotypów Salmonella w stadach kur i  indyków. W przypadku zakażenia tymi bakteriami w leczeniu drobiu ograniczono stosowanie środków przeciwdrobnoustrojowych, lecz zaleca się profilaktyczne zastosowanie między innymi probiotyków, prebiotyków oraz dodatków ziołowych (Witkowska i in., 2018).

Clostridium

Clostridium sp. to Gram-dodatnie, beztlenowe laseczki tworzące przetrwalniki, które wchodzą w skład mikroflory przewodu pokarmowego ptaków i są zdolne do produkcji toksyn oraz pozakomórkowych enzymów. Przykładowo niektóre szczepy Clostridium perfringens typu A (wytwarzające toksynę alfa) produkują enterotoksyny w momencie sporulacji i są odpowiedzialne za choroby przenoszone przez żywność u ludzi. Dodatkowo zakażenie beztlenowcami Clostridium perfringens typu A, obok martwiczego zapalenia skóry, mogą być przyczyną martwiczego zapalenia jelit, zapalenia dróg żółciowych oraz nadżerek żołądka (Hafez, 2011). Wyraźną cechą martwiczego zapalenia jelit jest wysoka śmiertelność, która może sięgać nawet 50%. Jak podaje Abd El Tawab i in. (2015) do objawów klinicznych infekcji Clostridium należą: depresja, odwodnienie, senność, potargane pióra oraz biegunka. Mechanizmy kolonizacji tych bakterii w odcinku jelita cienkiego ptaków oraz występowanie czynników zaangażowanych w produkcję toksyn są w dużej mierze nieznane. Powszechnie przyjmuje się jednak, że do kolonizacji tych bakterii wymagane są czynniki predysponujące jak np. uszkodzenie błony śluzowej jelit spowodowane kokcydiozą. Dodatkowo dieta o wysokim poziomie niestrawnych, rozpuszczalnych w wodzie polisacharydów nieskrobiowych również może przyczynić się do martwiczego zapalenia jelit. Jak podaje literatura cellulitis, przebiegające w postaci zapalenia skóry u indyków, wywołane jest także przez różne serotypy Clostridium sp. (Tellez i in., 2009). Zakażenie laseczkami Clostridium może mieć przebieg ostry bądź subkliniczny. Ostra postać zakażenia prowadzi do zwiększonej śmiertelności w stadach brojlerów, co może stanowić 1% strat dziennie, przez kilka kolejnych dni w ostatnich tygodniach odchowu (Kaldhusdal i Løvland, 2000). Z kolei subkliniczna postać charakteryzuje się uszkodzeniem błony śluzowej jelit, co wpływa ujemnie na procesy trawienne, mniejsze przyrosty masy ciała oraz wzrost wartości współczynnika konwersji paszy. W celu zmniejszenia ryzyka zakażenia Clostridium sp. na fermach drobiu zaleca się szczepienia, stosowanie probiotyków, prebiotyków oraz prawidłowo zbilansowaną dietę. Etiologia chorób bakteryjnych niejednokrotnie może być bardzo złożona. Z uwagi na coraz częstsze pojawianie się opornych bakterii zdolnych do kolonizacji organizmu ptaków, wywołujących zakażenia bakteryjne, a przez to obniżenie efektywności antybiotykoterapii, istnieje potrzeba zapobiegania tym zakażeniom poprzez dokładne wykonanie zabiegów mycia i dezynfekcji, zapewnienie właściwych warunków utrzymania ptaków, odpowiednio zbilansowanej diety i regularne szczepienia.

Literatura:

1. Tellez G., Pumford N.R., Morgan M.J., Wolfenden A.D., Hargis B.M. 2009. Evidence for Clostridium septicum as a primary cause of cellulitis in commercial turkeys. Journal of Veterinary Diagnostic Investigation, 21(3): 374-377.Thomas C.M., Nielsen K.M. 2005. Mechanisms of, and barriers to, horizontal gene transfer between bacteria. Nature Reviews Microbiology, 3(9): 711-721.
2. Hafez H.M. 2011. Enteric diseases of poultry with special attention to Clostridium perfringens. Pakistan Veterinary Journal, 31(3): 175-184.
3. Witkowska D., Kuncewicz M., Żebrowska J., Sobczak J., Sowińska J. 2018. Prevalence of Salmonella spp. in broiler chicken flocks in northern Poland in 2014– 2016. Annals of Agricultural and Environmental Medicine, 25(4): 693-697.
4. Żebrowska J.P., Witkowska D., Sobczak J., Sowińska J. 2017. Występowanie pałeczek Salmonella w fermach drobiu, stadach gołębi oraz paszach monitorowanych przez Zakład Higieny Weterynaryjnej w Olsztynie w latach 2014-2015. Medycyna Weterynaryjna, 73(2): 111-117.
5. Witkowska D., Sowińska J. 2013. The effectiveness of peppermint and thyme essential oil mist in reducing bacterial contamination in broiler houses. Poultry Science, 92(11): 2834-2843.
6. Zając M., Hoszowski A., Wasyl D., Szulowski K. 2011. Salmonella u gadów–epidemiologia zakażeń i zagrożenie dla zdrowia publicznego. Medycyna Weterynaryjna, 67(6): 376-379.
7. Kacmaz B., Aksoy A. 2005. Antimicrobial resistance of enterococci in Turkey. International Journal of Antimicrobial Agents, 25(6): 535-538.
8. Różańska H., Lewtak-Piłat A., Osek J. 2015. Antimicrobial resistance of Enterococcus faecalis isolated 296 from meat. Bull. Vet. Inst. Puławy, 59(2): 229-233.
9. Mohamed H.A. 2004. Some studies on Pseudomonas species in chicken embryos and broilers in assiut governorate. Assiut University Bulletin for Environmental Researches, 7(1): 23-30.
10. Weese J.S., van Duijkeren E. 2010. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus and Staphylococcus pseudintermedius in veterinary medicine. Veterinary Microbiology, 140(3-4): 418-429.
11. Buzón-Durán L., Capita R., Alonso-Calleja C. 2017. Microbial loads and antibiotic resistance patterns of Staphylococcus aureus in different types of raw poultry-based meat preparations. Poultry Science, 96(11): 4046-4052.
12. Kim Y.B., Seo K.W., Jeon H.Y., Lim S.K., Lee Y.J. 2018. Characteristics of the antimicrobial resistance of Staphylococcus aureus isolated from chicken meat produced by different integrated broiler operations in Korea. Poultry Science, 97(3): 962-969.
13. Hasman H., Moodley A., Guardabassi L., Stegger M., Skov R.L., Aarestrup F.M. 2010. Spa type distribution in Staphylococcus aureus originating from pigs, cattle and poultry. Veterinary Microbiology, 141(3-4): 326-331.
14. Wibisono F.M., Wibisono F.J., Effendi M.H., Plumeriastuti H., Hidayatullah A.R., Hartadi E.B., Sofiana E.D. 2020. A review of salmonellosis on poultry farms: public health importance. Systematic Reviews in Pharmacy, 11(9): .481-486.
15. Szafraniec G.M., Szeleszczuk P., Dolka B. 2020. A review of current knowledge on Staphylococcus agnetis in poultry. Animals, 10(8): 1-19.
16. Dolka B.E, Szeleszczuk P.I. 2012. Enterokokowa choroba zwyrodnieniowa stawów kręgosłupa u kur. Medycyna Weterynaryjna, 68(03): 157-162.
17. Praca zbiorowa pod redakcją Mazurkiewicz M., Wieliczko A. 2019. Choroby drobiu. Wyd. UWP we Wrocławiu.
18. Akond M.A., Alam S., Hassan S.M.R., Shirin M. 2009. Antibiotic resistance of Escherichia coli isolated from poultry and poultry environment of Bangladesh. Internet Journal of Food Safety, 11: 19-23.
19. Hammoudi A., Aggad H. 2008. Antibiotic resistance of Escherichia coli strains isolated from chicken with colibacillosis in Western Algeria. Turkish Journal of Veterinary and Animal Sciences, 32(2): 123-126.
20. Quddoumi S.S., Bdour S.M., Mahasneh A.M. 2006. Isolation and characterization of methicillin-resistant Staphylococcus aureus from livestock and poultry meat. Annals of Microbiology, 56(2): 155-161.
21. Bala H.K., Igwe J.C., Olayinka B.O., Olonitola O.S., Onaolapo J.A., Cordelia N.O. 2016. Antibiotic susceptibility profile of Staphylococcus aureus isolated from healthy chickens in poultry farms in Kano state, Nigeria. Sky Journal of Microbiology Research, 4(5): 42-46.
22. Verhegghe M., Pletinckx L.J., Crombé F., Vandersmissen T., Haesebrouck F., Butaye P., Rasschaert G. 2013. Methicillin – Resistant Staphylococcus aureus (MRSA) ST398 in pig farms and multispecies farms. Zoonoses and Public Health, 60(5): 366-374.
23. Sargeant J.M, Bergevin M.D, Churchill K, Dawkins K, Deb B, Dunn J, Logue C.M, Novy A, O’Connor A.M, Reist M, Winder C.B. 2019. The efficacy of antibiotics to control colibacillosis in broiler poultry: a systematic review. Animal Health Research Reviews, 20(2): 263-73.
24. Yuvraj P. 2019. Colibacillosis in poultry: A review. Journal of Agriculture and Natural Resources 2: 301-311.
25. Ghada O., EL-shafei A.A., Amr E.M., Roshdy H., 2020. Otential risk of pseudomonas infection in broiler chickens with detection of the antibiotic resistant genes. Egyptian Poultry Science Journal, 40(4).
26. Thayer S.G., Waltman W.D., Wages D.P. 2008. Streptococcus and Enterococcus, 900-908. Saif Y.M. (red). Diseases of poultry. 12. Ames, Iowa: Blackwell Pub Professional.
27. Abd El Tawab A.A., Ammar A.M., Elshorbagy M.A.,Mostafa E.W. (2015). Rapid methods of diagnosis of Clostridium in broilers in Sharkia governorate. Benha Veterinary Medical Journal 28, no. 2: 214-223.
28. Kaldhusdal M., Lovland A. 2000. The economical impact of Clostridium perfringens is greater than anticipated. World Poultry, 16: 50–51.
29. Barnes H.J., Nolan L.K. 2008. Other Bacterial Diseases, 952-970. Saif Y.M. (red). Diseases of poultry. 12. Ames, Iowa: Blackwell Pub Professional.
30. Tremblay C.L., Letellier A., Quessy S., Boulianne M., Daignault D., Archambault, M., 2011. Multiple-antibiotic resistance of Enterococcus faecalis and Enterococcus faecium from cecal contents in broiler chicken and turkey flocks slaughtered in Canada and plasmid colocalization of tetO and ermB genes. Journal of Food Protection, 74(10): 1639-1648.